EOSINOFILIA TECIDUAL EM LESÕES DE DERMATITE DIGITAL BOVINA
Luiz Antônio Franco da Silva,1 Glauciane Ribeiro Castro,2 Camila França de Paula Orlando,3 Daniel Silva Goulart,3 Maria Clorinda Soares Fioravanti4 e Luiz Augusto Batista Brito5
1. Professor associado do Departamento de Medicina
Veterinária da Escola de Veterinária da Universidade
Federal de Goiás (UFG). Autor para correspondência: Rua
R-18a, n° 591, Edifício Acauã, AP. 502, Setor
Aeroporto, CEP 74070-060, Goiânia, GO, Brasil. E-mail:
lafranco@vet.ufg.br
2. Médica veterinária, MSc. em Ciência Animal pela UFG
3. Mestrandos do Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal, UFG. Bolsistas, CNPq
4. Professora associada do Departamento de Medicina Veterinária
da Escola de Veterinária da Universidade Federal de Goiás
(UFG)
5. Professor titular do Departamento de Medicina Veterinária da Escola de Veterinária da UFG.
RESUMO
Estudos demonstram que as
lesões causadas pela dermatite digital bovina apresentam
expressiva quantidade de eosinófilos, mas seus aspectos ainda
são motivos de especulação. O presente estudo teve
como objetivo quantificar a eosinofilia tecidual presente em
lesões de dermatite digital, nas diferentes fases da
doença. Foram utilizadas quarenta fêmeas bovinas
distribuídas em quatro grupos compostos de dez animais, sendo
que o grupo GI constituiu-se de animais saudáveis, GII de
animais na fase inicial da doença, GIII de bovinos com
lesões erosivas e o grupo GIV formado por animais portadores de
lesões na forma papilomatosa. O exame histopatológico
revelou infiltrado inflamatório eosinofílico nas
diferentes lesões digitais examinadas, principalmente na derme
papilar, apresentando distribuição que variou de difusa a
focal e/ou multifocal. O aumento na intensidade deste infiltrado foi
proporcional ao grau da lesão.
PALAVRAS-CHAVES: Bovino, enfermidade digital, eosinófilos, histopatologia.
ABSTRACT
TISSUE EOSINOPHILIA IN LESIONS OF BOVINE DIGITAL DERMATITIS
Studies concerning bovine
digital dermatitis showed a moderate to severe presence of eosinophils
at histopathologic exams, but the cause still a speculation. The aim of
this study was observe and quantify the eosinophilia in digital lesions
in different stages of the disease. Forty female bovine were allocated
in four groups with ten animals each, whereas the GI were healthy
animals; GII, animals in initial stage of the disease: GIII, animals
with erosive lesions; and GIV, animals with papillomatous lesions. The
histologic exam showed local and diffuse eosinophilic infiltrated in
the lesions, mainly in papillary dermis and the infiltrated was
proportional to the lesion degree of the animals.
KEY WORDS: Cattle, digital disease, eosinophils, histopathology.
INTRODUÇÃO
As enfermidades digitais
dos bovinos, diferente de outras doenças como a laminite
subclínica, ocasionam lesões macroscopicamente
visíveis, inquietação do animal causando
prejuízos consideráveis ao bovinocultor. Demonstrativos
financeiros apontam perdas significativas em virtude dessas
doenças, como a redução na produção
de leite e carne, reposição após o descarte dos
animais doentes, baixa fertilidade, com o aumento do intervalo entre
partos, produção de sêmen de baixa qualidade, altos
custos com serviços veterinários, além dos gastos
com medicamentos e mão de obra (LEÃO, 2006).
Dentre as
afecções digitais dos bovinos, destaca-se a dermatite
digital, comumente diagnosticada em criatórios nacionais e
internacionais (CRUZ et al., 2001; SILVA et al.,
2005). É uma doença da pele digital, que se apresenta
como uma lesão demarcada na região coronariana entre os
talões, palmar ou plantar, às vezes adquirindo a
aparência de úlcera acompanhada de tecido proliferativo,
de tamanho variável e extremamente dolorosa, o que gera,
frequentemente, claudicações (WEAVER, 1981; READ &
WALKER, 1994; RATHWELL, 2000). Para BERGSTEN (1981), WEAVER (1981),
LEIST et al. (1998) e
GRENOUGH (2007), a dermatite digital pode se apresentar nas formas
leve, erosiva e proliferativa. Na forma leve, ocorre apenas hiperemia
da pele; na forma erosiva estão presentes exsudato com odor
intenso recobrindo um tecido de granulação com exuberante
vascularização que lembra a cor de morango. Na forma
proliferativa, há formação de verrugas com
projeções filiformes, entre as quais se encontram pelos
longos e eretos.
Os aspectos
histológicos dessa enfermidade ainda são motivos de
especulação. Em estudo realizado por BLOWEY & SHARP
(1988), verificou-se que a dermatite digital provocava
inflamação supurativa aguda da epiderme com áreas
de necrose, hiperqueratose, além da presença de agregados
linfocitários e células plasmáticas
perivasculares, indicando a presença de um processo
inflamatório nas camadas dermais. ROMANI (2003) relatou que o
aspecto histológico mais curioso à biópsia do
espaço interdigital de bovinos portadores de pododermatite
é a nítida predominância dos eosinófilos
sobre os demais tipos de polimorfonucleares. Segundo JUNQUEIRA &
CARNEIRO (1999), presume-se que as funções dos
eosinófilos sejam de fagocitar e destruir determinados complexos
antígenos com anticorpos, além de limitar e circunscrever
o processo inflamatório. No entanto, os grânulos do
eosinófilo não contêm nenhuma lisozima, mas uma
grande quantidade de fosfatase ácida e peroxidase. ZINKL (1989)
afirmou que in vitro os eosinófilos fagocitam bactérias e
produzem enzimas tóxicas para esses microrganismos,
possivelmente, o mesmo papel desempenhado por células
inflamatórias do tecido interdigital.
Os
escassos trabalhos científicos disponíveis na literatura
consultada, como os de ROMANI (2003) e MORAES et al.
(2004), revelam, mediante os exames histopatológicos de tecidos
colhidos de lesões de dermatite digital bovina, expressiva
quantidade de eosinófilos. Os estudos da etiopatogenia dessa
enfermidade têm sido lentos (MORAES et al.,
2004; ROMANI, 2003; CASTRO, 2006) e que vários microorganismos
como o Fusobacterium spp. Peptocnaoccus asaccharolyticus, Peptococcus
saccharolyticus, Peptostreptococcus anaerobes, Clostridium, Treponema
spp e Borrelia sp (DEMIRKAN et al.,
2000; SILVA et. al 2001; LEÃO, 2006) podem participar do
processo, não tendo sido ainda estabelecido o verdadeiro papel
dessas células na evolução da doença, nem a
sua quantificação objetivando esclarecer, em parte, as
causas reais da enfermidade.
Considerando os
inúmeros questionamentos sobre a eosinofilia tecidual observada
nas lesões de dermatite digital, este estudo teve como objetivo
principal quantificar a eosinofilia tecidual presente na derme e
epiderme de animais com lesões de dermatite digital, em
diferentes fases da doença.
MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi desenvolvido
em propriedades rurais que exploram a criação de bovinos,
tanto de aptidão leiteira como mista, durante o período
de agosto de 2004 a novembro de 2005. Utilizaram-se quarenta
fêmeas bovinas de diferentes faixas etárias e
distribuídas em quatro grupos contendo dez animais (GI, GII,
GIII, GIV), de acordo com a evolução clínica da
dermatite digital. O GI constituiu-se de animais saudáveis
formando o grupo controle e os demais foram classificados em
relação à fase da doença como inicial
(GII), erosiva ou ulcerativa (GIII) e proliferativa ou papilomatosa,
também denominada hiperplásica (GIV), conforme
classificação proposta por MAREGA (2001), MORAES et al. (2004), NICOLETTI (2004), LEÃO (2006) e GREENOUGH (2007).
A colheita do material para
o exame histopatológico ocorreu por ocasião do tratamento
cirúrgico das lesões. Após sedação
com cloridrato de xilazina a 2% (Calmiun®, Agener União
Saúde Animal S. A. São Paulo, SP),
contenção em decúbito dorsal com o auxílio
de cordas ou em posição quadrupedal em bretes
apropriados, antissepsia e anestesia local ou intravenosa de Bier com
lidocaína a 2% (Dorfin®, Laboratório Hertape,
Juatuba, MG) (ROMANI, 2003; SILVA et al.,
2005; LEÃO, 2006), foram realizadas biopsias por meio de
incisão em forma de cunha, que incluía num mesmo
fragmento uma porção próxima ao centro da
lesão e a pele marginal normal, com aproximadamente dois
centímetros de diâmetro. Procedimento semelhante foi
adotado para o grupo-controle, porém neste caso obtendo-se
apenas tecido saudável.
Acondicionaram-se os
fragmentos colhidos em frascos de vidro, contendo aproximadamente 100
ml de solução fixadora de formalina neutra tamponada a
10%. Após a fixação, as peças foram
desidratadas em concentrações crescentes de
álcool, diafanizadas em xilol e incluídas em parafina de
acordo com técnica descrita por LUNA (1968). Na etapa seguinte,
os fragmentos foram laminados a cinco micrômetros e os cortes
obtidos corados pela técnica de hematoxilina e eosina para
identificação de grânulos eosinofílicos e
pela técnica de Gram para visualização eventual da
microbiota. Para quantificação das diferentes
intensidades do infiltrado inflamatório eosinofílico,
estabeleceram-se os seguintes escores: grau discreto, quando ocorreu
presença de eosinófilos, em campo de 250x, até
25%; moderado, quando esteve presente, em campo de 250x, entre 26% e
50%; e intenso, quando a presença de eosinófilos foi
maior que 51%. A distribuição do infiltrado
inflamatório eosinofílico também foi avaliada e
classificada em focal, multifocal ou difusa.
A análise
estatística foi realizada conforme o teste de análise de
variância ANOVA, seguido pelo teste de comparações
múltiplas de Dunn’s, esperando possíveis
diferenças significativas entre os grupos. Considerou-se
p<0,05 como significância mínima para a análise
dos grupos. Os dados relacionados à distribuição
do infiltrado inflamatório foram analisados descritivamente
(SAMPAIO, 1998).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
A
classificação das lesões de dermatite digital nos
animais do presente estudo, de acordo com a evolução
clínica da enfermidade e o exame histopatológico das
lesões nas diferentes fases, além de permitir a
categorização da eosinofilia tecidual de acordo com a
intensidade e distribuição, possibilitou uma
análise comparativa entre esses resultados e as distintas
apresentações macroscópicas da doença (Figura 1- A, B, C e D). De igual forma, os relatos de GREENOUGH (2000), MORAES et al.
(2004), MAREGA (2001), NICOLETTI (2004) e LEÃO (2006), sobre as
diferentes apresentações clínicas da enfermidade e
a inclusão no estudo de um grupo de animais saudáveis,
foram fundamentais para as interpretações dessas
células nos tecidos analisados.
A análise dos
achados microscópicos apresentados nos diferentes cortes
histológicos das lesões de dermatite digital apontou
quantidade expressiva de eosinófilos, com aumento desse
infiltrado nos casos mais graves da doença (Figura 2, A, B e C).
Pressupõe-se, assim, que existe clara predileção
dessas células nas áreas de inflamação
no curso dessa enfermidade digital, sem contudo, aqui, estabelecer
outras funções para essas células de defesa,
além das já conhecidas (THOMSON, 1990; JONES et al.,
2000). Para DORTA (2000), os eosinófilos geralmente estão
presentes nos sítios inflamatórios juntamente com os
linfócitos, monócitos e neutrófilos e, no entanto,
o mecanismo quimiotático pelo qual essas células
são recrutadas em grandes quantidades para os tecidos em
determinadas situações ainda é incerto. Segundo LI
et al. (1999), os
eosinófilos possuem uma quimiocina denominada eotaxina, que faz
o recrutamento seletivo dessas células para locais de
inflamação.
Embora a eosinofilia tenha
sido constante nos animais do presente estudo, tal qual no de DORTA
(2000), que afirmou ser obscuro o motivo pelo qual ocorre o
recrutamento dessas células para determinados tecidos,
argumenta-se que a grande concentração de infiltrado
inflamatório eosinofílico encontrado nos tecidos
acometidos pela dermatite digital pode ser explicada não
só pela variação na intensidade do processo
inflamatório, mas também pela presença de uma
microbiota composta por bactérias de diferentes gêneros e
outros microrganismos. No caso, o Treponema sp e Dichelobacter,
alguns fungos isolados e identificados nas lesões e igualmente
pela predileção dos eosinófilos por tecidos com
aspecto erosivo e/ou verrugoso. Na sequência, fundamentando-se
nas descrições de ROMANI (2003), MORAES et al.
(2004), que demonstraram a intensidade de eosinófilos presentes
nas diferentes fases dessa doença digital, é
possível inferir que existem particularidades relacionadas
à enfermidade que ainda não foram esclarecidas. Portanto,
o fato de os eosinófilos ocorrerem predominantemente nos
tecidos, apresentando-se na proporção de um
eosinófilo no sangue para cada 100 nesses locais, conforme
afirmou McEWEN (1992), pode justificar, em parte, essas
suposições.
ofílico das
diferentes lesões digitais dos bovinos que constituíram
os grupos GII, GIII e GIV, constatou-se que a presença dos
eosinófilos se restringiu à derme, principalmente na
derme papilar, apresentando distribuição difusa em 40%
dos casos, focal em 36,67% e multifocal em 23,33%. Quanto à
intensidade (Quadro 1),
pôde-se observar que, à medida que as lesões foram
evoluindo, da fase inicial para erosiva, atingindo a forma
papilomatosa, houve aumento no número de eosinófilos
teciduais. Na fase inicial da doença, a
distribuição dos eosinófilos foi discreta e na
epiderme foi evidenciada microbiota bacteriana mista, composta
principalmente por microrganismos do tipo espiroquetas, além de
focos de necrose. Nesses locais, a quantidade de eosinófilos
degranulados era visivelmente maior. Esse fato pode ser explicado pela
anaerobiose do local onde havia presença de espiroquetas e de
necrose, sendo que inúmeras espiroquetas podem ser
anaeróbicas. DORTA (2000) relatou que a fonte principal de
energia dos eosinófilos é a glicólise
anaeróbica, sendo possível, em parte, justificar a maior
quantidade dessas células na necrose tecidual. Na fase mais
crônica da doença, os eosinófilos estavam
presentes, porém de forma intensa e difusa (Figura 2 A, B, C).
As colorações
de HE possibilitaram a observação dos eosinófilos,
mas não foi possível a identificação de
basófilos, que, sabidamente, também são
células granuladas. NASCIMENTO (2006) afirmou que os
eosinófilos, após terem sido mobilizados, bloqueiam a
degranulação de basófilos e, assim, impedem a
destruição destes. Para o autor citado, na
presença de eosinofilia deve existir presença de
basófilos, que somente em condições
patológicas devem estar ausentes. Tais informações
podem justificar a ausência de basófilos neste estudo.
Houve diferença
significativa (p<0,05) com relação à
intensidade da eosinofilia tecidual, quando se comparou o GIV ao GII.
De igual forma ocorreu quando se confrontou a intensidade do achado nos
bovinos alocados no GIII em relação à dermatite
digital inicial dos animais distribuídos no GII (Tabela 1). Segundo CROSARA et al.
(2004), a eosinofilia tecidual pode ser explicada pelo aumento da
migração de eosinófilos para o local do processo
inflamatório ou pelo aumento da sobrevida desses
eosinófilos no tecido, consequente ao retardo no processo de
apoptose, episódio que pode explicar a intensa eosinofilia na
fase mais crônica da dermatite digital. SANTIN (2001) atribuiu a
presença de grande quantidade de eosinófilos, na derme de
bovinos portadores de papilomatose cutânea, à constante
ectoparasitose a que os animais estavam expostos. No entanto, neste
estudo os achados não permitem responsabilizar a presença
de eosinófilos, exclusivamente, a uma reação de
hipersensibilidade parasitária, conforme sugerido pela autora,
uma vez que os animais pertencentes ao grupo-controle também
apresentaram infiltrado inflamatório eosinofílico, ainda
que em pequena intensidade.
Apesar de neste estudo ter
sido possível apenas constatar e quantificar a presença
de eosinófilos nos tecidos acometidos pela dermatite digital,
não se pode ignorar a relação dos
metabólitos provenientes destas células com o
desenvolvimento ou mesmo a evolução da enfermidade. DORTA
(2000) observou que os eosinófilos, assim como os outros
leucócitos, produzem uma grande quantidade de mediadores
químicos com papel importante na patofisiologia destas
células. Para o autor, diversas proteínas como a
proteína básica principal (MBP) e a proteína
catiônica eosinofílica (ECP), localizadas nos
grânulos dos eosinófilos, são constituídas
por uma potente toxina apta a danificar parasitas, bactérias e
até mesmo células do próprio hospedeiro. Assim, a
presença dos eosinófilos e a liberação de
toxinas provenientes de seu metabolismo podem estar relacionadas com a
presença dessas células nas lesões de dermatite
digital.
Ainda analisando os
resultados obtidos no presente estudo e os relatos de DORTA (2000), uma
informação importante está relacionada com os
eosinófilos intactos. Essas células nem sempre são
observadas no local das lesões a elas relacionadas. Mas em
análise histológica de tecidos colhidos por meio de
biopsias, foi possível demonstrar a presença de
substâncias tóxicas provenientes dos grânulos
eosinofílicos, mesmo na sua ausência, indicando sua
participação na patologia dessas lesões.
Interpretando as
informações obtidas, é possível argumentar
que a presença do infiltrado eosinofílico, tanto nos
animais portadores de dermatite digital quanto nos animais
saudáveis, sugerem que existem fatores relacionados com a
etiopatogenia do processo que ainda não foram totalmente
elucidados. Além desse aspecto, a presença e o aumento
proporcional da intensidade da eosinofilia tecidual, acompanhando a
evolução clínica da enfermidade, inclusive nos
tecidos obtidos dos animais saudáveis, conferem certa
peculiaridade ao processo. ROMANI (2003) e MORAES et al.
(2004) se limitaram a relatar a presença de eosinófilos
nas lesões de dermatite digital, sem, contudo, fazer qualquer
distinção com outros processos inflamatórios onde
estas células se fazem presentes.
Portanto, fundamentado nas
afirmações de DORTA (2000), de que os eosinófilos
possuem a capacidade de lesar células de seu próprio
hospedeiro, este fato sugere que as presenças dessas
células nas lesões de dermatite digital contribuem para
referendar os relatos de LEÃO (2006) e MOURA (2008) sobre a
dificuldade em estabelecer medidas efetivas na prevenção,
controle e tratamento da enfermidade. Este fato demonstra a necessidade
de se avançar nos estudos sobre a doença, inclusive
tentando-se a reprodução desta em diferentes sistemas.
CONCLUSÕES
A eosinofilia observada nos
exames histopatológicos de lesões de dermatite digital
apresentou intensidade e distribuição variável
à evolução clínica da enfermidade.
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Protocolado em:17 jun. 2008. Aceito em: 16 out. 2009.