CONCENTRAÇÃO DE LH EM NOVILHAS DA RAÇA NELORE DA DESMAMA À PRIMEIRA OVULAÇÃO
Daniel Cardoso,1 Juliana R. Peiró2 e Guilherme Paula Nogueira3
1. Agência Paulista de Tecnologia do Agronegócio,
Pólo Regional Extremo Oeste, Unidade de Pesquisa de
Araçatuba. E-mail: danielcardoso@apta.sp.gov.br
2. DCCRA, Unesp, Araçatuba
3. DAPSA, Unesp, Araçatuba
RESUMO
O presente trabalho teve
por objetivo investigar a variação na
secreção de LH na presença ou não de
esteroides gonadais e, dessa forma, gerar informações
sobre os mecanismos envolvidos na maturação sexual de
novilhas da raça Nelore. Quantificou-se a
concentração de LH e progesterona por radioimunoensaio. A
primeira ovulação foi determinada pela
concentração plasmática de progesterona (>1
ng/ml). As novilhas ovariectomizadas (OVX) apresentaram maior
concentração basal de LH (P≤0,05) que as novilhas
inteiras (INT). Houve uma concentração de LH durante a
maturação sexual, tanto nas novilhas INT quanto nas OVX.
O número de picos de secreção de LH foi maior
(P≤0,05) nas novilhas OVX. Os resultados indicam uma
diminuição da sensibilidade do hipotálamo aos
esteroides gonadais durante o processo de maturação
sexual nas novilhas da raça Nelore. Conclui-se que, em novilhas
pré-púberes da raça Nelore, o desenvolvimento da
retroalimentação positiva aos esteroides gonadais no
hipotálamo foi importante para aumentar a secreção
de LH antes da primeira ovulação.
PALAVRAS-CHAVES: Bovinos, endocrinologia, esteroides, hipotálamo, puberdade.
ABSTRACT
LUTEINIZING HORMONE SECRETION IN NELLORE HEIFER’S AFTER WEANING TO FIRST OVULATION
The aim was to evaluate the
LH secretion in B. indicus heifers, on the presence or absence of
gonadal steroid, generating information about the mechanisms evolved on
sexual maturation in Nellore heifers. LH and progesterone concentration
were quantified by RIA. First ovulation was determined by plasma
progesterone concentration (>1 ng/ml). Greater mean LH
concentrations was observed in ovariectomized (OVX; P≤0.05) compared
to intact heifers (INT). Mean LH concentration increased (P≤0.05)
during the sexual maturation, in both intact and ovariectomized
heifers. The number of peaks was higher (P≤0.05) in ovariectomized
heifer. The results suggest decrease in estradiol hypothalamus negative
feedback during Nellore heifer’s sexual maturation. It was
possible to conclude that in pre-pubertal Nellore heifers the increase
on positive gonadal steroids feedback was necessary to increase LH
secretion before first ovulation.
KEY WORDS: Cattle, endocrinology, hypothalamus, puberty, steroids.
INTRODUÇÃO
Duas hipóteses foram
propostas objetivando compreender os mecanismos fisiológicos de
contenção da atividade gonadal que antecedem a primeira
ovulação. A primeira, comumente chamada de
hipótese “gonadostática” e proposta por
Hohlweg e Dohrn (1932 apud OJEDA & URBANSKI, 1994, p. 388),
descreve a ocorrência de uma dessensibilização do
hipotálamo aos esteroides gonadais, com diminuição
do número de receptores para estradiol, durante a
maturação sexual, permitindo o aumento da
secreção de gonadotrofinas (DODSON et al., 1988; RODRIGUES et al., 1999). Essa teoria foi descrita também para ovinos (FOSTER & RYAN, 1979), bovinos (RODRIGUES et al., 2002), mas não se aplica a primatas (RAPISARDA et al., 1983).
A segunda hipótese
para o início da primeira ovulação, conhecida como
“central”, envolve a presença de neurotransmissores
com capacidade de inibir a secreção de gonadotrofinas,
independente da ação dos esteroides gonadostáticos
(HONARAMOOZ et al., 1998). O
conceito de que determinada área do sistema nervoso central
(SNC) controla a maturação sexual foi descrito por
Donavan e Van der Werff (1956 apud OJEDA & URBANSKI, 1994, p. 389).
Esses autores demonstraram que lesões no hipotálamo de
ratas resultaram em puberdade precoce. A hipótese
“central” foi confirmada em primatas gonadectomizados e
humanos com agenesia gonadal, nos quais a secreção de
gonadotrofinas manteve-se elevada durante o período neonatal,
sendo posteriormente suprimida até a idade em que animais
normais entrariam na puberdade (TERASAWA & FERNANDES, 2001).
Durante a fase
pré-púbere, a pulsatilidade de LH é infrequente,
porém, com o aproximar da puberdade e a diminuição
de receptores de estradiol no hipotálamo (DAY et al.,
1987), observa-se um decréscimo da
retroalimentação negativa dos esteroides gonadais, sobre
a secreção de GnRH, aumentando a pulsatilidade de LH
(SCHAMS et. al., 1981; SCHILLO et al., 1982; EVANS et al., 1992; KINDER et al., 1995; HONARAMOOZ, 1999; MELVIN, 1999; RODRIGUES et al.,
1999). A concentração sérica de FSH permanece
relativamente estável no período que antecede a
ovulação (EVANS et al.,
1994). Os mecanismos responsáveis pelo declínio da
retroalimentação negativa aos esteroides gonadais
não estão completamente elucidados.
O objetivo do presente
estudo foi avaliar os mecanismos responsáveis pela
contenção da secreção de LH em novilhas da
raça Nelore inteiras e ovariectomizadas. A hipótese
estudada foi a de que há variação da
concentração de LH, em função da idade, em
novilhas pré-púberes da raça Nelore, inteiras e
ovariectomizadas.
MATERIAL E MÉTODOS
Utilizaram-se novilhas da
raça Nelore, nascidas em março de 2003 e oriundas da
Agropecuária CFM, Fazenda São Francisco, Magda, SP.
Após serem desmamadas, aos seis meses de idade, as novilhas
foram trazidas para o Campus do Curso de Medicina Veterinária da
Universidade Estadual Paulista, localizadas na cidade de
Araçatuba, São Paulo, e mantidas em piquetes de
capim-tanzânia, recebendo suplementação com
bagaço de cana hidrolisado, ração concentrada
(milho, soja e núcleo) e tendo livre acesso a sal mineral e
água. Acompanhou-se quinzenalmente o ganho de peso utilizando-se
uma balança da marca Toledo (modelo: MGR-3000). Cinco novilhas,
aos seis meses de idade, foram ovariectomizadas pela equipe
cirúrgica de grandes animais do Hospital Veterinário da
Unesp de Araçatuba, de acordo com metodologia descrita em
PEIRÓ et al. (2009).
Para identificar o
número de picos de secreção de LH e a amplitude
máxima dos picos de secreção de LH foram
utilizadas, apenas, dez novilhas divididas em dois grupos
(número suficiente para esse tipo de delineamento), de acordo
com NAKADA et al. (2000) e NAKADA et al.
(2001), com cinco animais cada: GRUPO INT: novilhas inteiras; GRUPO
OVX: novilhas ovariectomizadas. Cada novilha teve a veia jugular
canulada, a fim de se permitir coleta seriada de amostras de sangue,
interferindo, o menos possível, no bem-estar dos animais.
Amostras de sangue foram coletadas a cada quinze minutos por dez horas,
aos dez, quatorze e dezessete meses de idade, nas novilhas inteiras e
ovariectomizadas. As amostras de sangue para identificar a
variação na concentração de LH
plasmática em novilhas pré-púberes inteiras (n=10)
e ovariectomizadas (n=5) do sexto ao décimo nono mês de
idade foram coletadas a cada quatro dias (uma única coleta,
através de venopunção).
Os ensaios, para LH bovino, foram adaptados dos descritos por BOLT & ROLLINS (1983) e BOLT et al.
(1990), realizados no Laboratório de Endocrinologia Animal do
Curso de Medicina Veterinária da Unesp de Araçatuba. O
coeficiente de variação intra e interensaio e a
sensibilidade dos ensaios de LH foram, respectivamente, de 11,56%;
17,91% e 0,06 ng/mL. Identificou-se idade à puberdade quando a
concentração plasmática de progesterona foi maior
que 1 ng/mL e mantida por pelo menos duas coletas sucessivas a cada
quatro dias.
Para realizar a
análise estatística, a concentração de LH
foi agrupada mensalmente, perfazendo a média de sete amostras de
cada animal de cada grupo, coletadas a cada quatro dias. Para
identificar o número de picos e amplitude máxima dos
picos de LH, nas novilhas inteiras e ovariectomizadas, utilizou-se o
programa Prisma (GrafPad Prism versão 3.00 for Windows, GraphPad
Software, San Diego Califórnia, EUA). Os picos foram
identificados como aumento maior que duas vezes o coeficiente de
variação intraensaio envolvendo pelo menos dois pontos.
Considerou-se a amplitude máxima dos picos de LH (ng/mL) como o
maior valor de um pico de secreção de LH. Submeteram-se
os dados à análise de variância, com medidas
repetidas, empregando-se o programa Statistical Analysis System (SAS,
1998). As médias foram comparadas pelo teste de Duncan, no
nível de significância de 5%. Antes de cada
análise, testaram-se os dados quanto à normalidade dos
resíduos e à homogeneidade das variâncias. Para a
descrição dos resultados, empregaram-se as médias
e seus respectivos erros-padrões (média ±
erro-padrão da média) dos dados originais.
RESULTADOS
A variação,
na concentração média de LH nas novilhas inteiras
e ovariectomizadas, em função da idade, está
sumarizada na Tabela 1. Houve aumento (P≤0,05) de 40% na
concentração de LH; à medida que as novilhas
inteiras se aproximaram da primeira ovulação, passou de
0,57 ng/mL, aos 6 meses, para 0,80 ng/ml, aos 16 meses de idade. Nas
novilhas ovariectomizadas, aos seis meses de idade, a
concentração média de LH era de 0,60 ng/mL;
aumentou 312% (2,47 ng/mL) até os dezesseis meses de idade.
Não houve diferença (P≥0,05) na
concentração de LH entre novilhas inteiras e
ovariectomizadas, aos 6 meses de idade. Em contraste, a partir dos
sétimo mês de idade, a concentração de LH
foi maior nas novilhas OVX (P≤0,05) que nas novilhas INT, aumentando
ao longo do experimento (Tabela 1).
Aos dezesseis meses de idade, a concentração de LH nas
novilhas inteiras estabilizou-se em 0,80 ng/mL, e não aumentou
(P≥0,05) nos meses seguintes (Tabela 1).
Aos dezessete meses de idade, o número de picos foi maior (P≤0,05) nas novilhas ovariectomizadas (Figura 1a).
Não houve diferença (P≥0,05) entre os grupos quando o
número de picos de secreção de LH entre novilhas
inteiras e ovariectomizadas foi comparado aos dez e quatorze meses de
idade. Nas novilhas ovariectomizadas, a frequência
pulsátil de LH aumentou (P≤0,05) com o decorrer da idade,
apresentando maior número de picos aos dezessete meses
(P≤0,05), quando comparado aos quatorze meses de idade (Figura 1a).
O número de picos de secreção de LH e a amplitude
máxima dos picos de secreção de LH não
aumentaram (P≥0,05), em função da idade, nas novilhas
inteiras (Figura 1a e Figura 1b).
Quando o grupo de novilhas ovariectomizadas foi comparado a novilhas
inteiras, ao longo do tempo, houve uma maior amplitude de LH
(P≤0,05), aos dez, quatorze e dezessete meses de idade (Figura 1b).
A maioria das novilhas
(60%) ovulou entre os décimo quinto e décimo nono
mês, observado por meio da dosagem plasmática de
progesterona (Figura 2). No mês de outubro, três novilhas começaram a ciclar. Nos demais meses, apenas, um animal por mês.
DISCUSSÃO
Durante o período de
crescimento nas novilhas inteiras, fica nítido que as
gônadas exercem um efeito inibitório na
secreção de LH, evidenciado pela alta
concentração circulante de LH e pelo aumento do
número de picos com o decorrer da idade, nas novilhas
ovariectomizadas. Segundo RODRIGUES et al.
(2002), o efeito inibitório do E2 é mais evidente na
frequência dos picos do que na concentração
plasmática média de LH. DAY et al.
(1987) concluíram que o aumento na frequência de picos
é a variação que prediz a proximidade da primeira
ovulação, quando comparado com a
concentração média de LH (DAY et al., 1987; DODSON et al., 1988); entretanto, o número de picos não aumentou nas novilhas inteiras, em função da idade (Figura 1a).
Os dados do presente experimento mostraram que, em novilhas
ovariectomizadas da raça Nelore, a ausência de esteroides
gonadais exerceu efeito não somente na
concentração, mas também na frequência e
amplitude dos picos de secreção de LH, concordando com a
“teoria gonadostática” descrita por HOHLWEG &
DOHRN (1930), a qual relaciona o início da puberdade com a
diminuição do número de receptores
hipotalâmicos para o E2, resultando em maior
concentração e frequência pulsátil de LH.
Da mesma forma, novilhas
Bos taurus pré-púberes, imunizadas contra E2,
apresentaram maior concentração de LH (D´OCCHIO et al.,
1988). O aumento na concentração de LH ocorreu,
progressivamente, em função da diminuição
da sensibilidade do eixo hipotálamo-hipófise ao E2. Com o
crescimento e o avançar da idade, houve aumento na
secreção média de LH de ambos grupos (inteiras e
ovariectomizadas), em consequência da maturação do
eixo hipotálamo-hipófise-gonadal (Tabela 1).
O perfil de secreção foi semelhante ao observado em
novilhas Bos taurus (EVANS, 1994), apesar de o número e de a
amplitude dos picos de secreção de LH não terem
aumentado em função da idade nas novilhas inteiras. Uma
das funções importantes do LH, além de desencadear
a ovulação, é a manutenção do
crescimento folicular. Após a maturação das
células da granulosa induzida pelo FSH, estas adquirem a
capacidade de responder mais ao LH que ao FSH, sugerindo uma maior
concentração de receptores para LH do que para o FSH
(HILLIER, 2001). A maturação sexual está
relacionada ao crescimento do folículo dominante e à
maior secreção de LH (FORTUNE et al.,
2001), resultando em uma maior produção de E2, que
levará ao desencadeamento de um pico
pré-ovulatório de LH (EVANS et al.,
1995). É possível que a presença de esteroides
gonadais, durante a maturação sexual de novilhas da
raça Nelore, seja inibitória até o momento da
primeira ovulação, semelhante a novilhas Bos indicus ovariectomizadas e implantadas com E2 (RODRIGUES et al.,
2002); porém não foi possível observar aumento na
frequência de picos, como descrito em outras raças bovinas
(DAY et al., 1984; DODSON et al.,
1988). Em ratas ovariectomizadas, o efeito inibitório do E2,
sobre a secreção de LH, no período
pré-puberal, pode estar associado à supressão de
neurônios noradrenérgicos (LEGAN & CALLAHAN, 1999) ou
à inibição provocada por opioides endógenos
e outros neurotransmissores como o GABA (HONARAMOOZ et al., 2000; RAWLINGS et al., 2003). Um dos possíveis locais de ação do E2, no SNC, pode ser o locus coeruleus,
uma região catecolaminérgica que sofre
modulação do E2 e faz sinapses com neurônios
produtores de GnRH, sendo uma importante fonte de noradrenalina (SEROVA
et al., 2002; CARDOSO & NOGUEIRA, 2007, 2008). Em ratas ovariectomizadas, lesões no Locus ceruleus
bloquearam a onda pré-ovulatória de LH e consequentemente
a ovulação, decrescendo a concentração
plasmática de LH (FRANCI et al., 1999).
Com relação
à pulsatilidade de LH, nas novilhas ovariectomizadas da
raça Nelore, os dados apresentados neste estudo mostraram uma
maior pulsatilidade, a partir dos dezessete meses de idade (Figura 1a).
A amplitude máxima dos picos de secreção de LH,
nas novilhas inteiras, foi menor quando comparado às
ovariectomizadas aos dez, quatorze e dezessete meses de idade (Figura 1b).
Os dados obtidos nas novilhas ovariectomizadas apresentaram um
comportamento interessante e diferente dos dados obtidos por DAY et al. (1987) em novilhas Bos taurus,
que verificaram aumento na frequência de picos de LH, com
diminuição da amplitude de secreção
próximo à primeira ovulação. RODRIGUES et al. (2002), comparando genótipo Bos indicus com Bos taurus,
não verificaram diferença na amplitude máxima dos
picos de secreção de LH dos dez meses de idade,
até a primeira ovulação. Nas novilhas
ovariectomizadas, da raça Nelore, o aumento da frequência
de picos foi acompanhado do aumento da amplitude máxima de
secreção dos picos de LH. Provavelmente a ausência
de esteroides gonadais próxima à primeira
ovulação, nas novilhas ovariectomizadas, possa ter
interferido nos sítios hipotalâmicos responsáveis
pela inibição da amplitude máxima dos picos de
secreção de LH.
A secreção de
LH, em resposta ao tratamento com estradiol, aumentou com a proximidade
da primeira ovulação, sugerindo que, com o avançar
da maturação sexual, há um aumento nos receptores
ou grupo de neurônios que respondem positivamente ao estradiol,
aumentando a secreção de GnRH e consequentemente a de LH
(NAKADA et al., 2001).
Entretanto, o tratamento crônico com E2, a partir de 190 dias de
idade, não antecipou a puberdade em novilhas cruzadas (RODRIGUES
et al., 1999).
Os resultados do presente
estudo confirmam que a regulação endócrina,
envolvendo a concentração média de LH, durante o
período de maturação sexual, em novilhas da
raça Nelore, foi semelhante a genótipos como os Bos
taurus; porém a primeira ovulação normalmente
é mais tardia nas novilhas Bos indicus, decorrente de fatores ambientais (RODRIGUES et al., 2002) e genéticos (ELER et al.,
2002). É possível que nas novilhas da raça Nelore
o aumento da secreção de LH, em função da
idade, esteja não somente associado à
diminuição da retroalimentação negativa ao
E2, mas também à ativação de
neurônios estimuladores e à diminuição da
ação de neurônios com capacidade de inibir a
secreção de GnRH.
CONCLUSÕES
Durante a
maturação sexual de novilhas Nelore houve um aumento na
concentração de LH, tanto em novilhas inteiras quanto
ovariectomizadas. A remoção das gônadas em novilhas
pré-púberes resultou em um aumento na
concentração, número de picos e amplitude
máxima de secreção de LH.
AGRADECIMENTOS
À FAPESP, pelo apoio financeiro (99/10446-7), e à Capes, pela bolsa de estudo.
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Protocolado em: 13 abr. 2008. Aceito em: 12 set. 2009.